Le Mane 6 assiste à la naissance du bébé de Cadance et Shining Armor à l'Empire de Cristal. Twilight en profite pour donner ses premières leçons d'amitié à Starlight.

Le Mane 6 se hâte pour sauver l'Empire de Cristal d'un hiver éternel. Pendant ce temps, Starlight se démène suite à l'échec des retrouvailles avec ses anciens amis.

Rarity et Pinkie Pie se retrouvent à Manehattan afin de trouver l'endroit idéal pour la nouvelle boutique de Rarity ainsi qu'un cadeau pour la sœur de Pinkie Pie.

Enfin en possession de leurs cutie marks, les Cutie Mark Crusaders se demandent que faire désormais. Les 3 amies ne sont pas trop d'accord sur la façon de prendre en main leur avenir.

Afin de sauver ses amis, Spike n'a d'autre choix que de participer à un dangereux affrontement pour obtenir le titre de Seigneur Dragon.

Starlight commence à se faire une nouvelle amie, mais cette dernière n'est pas exactement le genre qu'aurait aimé voir Twilight. Elle tente alors de la dissuader de s'en faire une amie...

Après avoir réalisé son rêve de devenir une Wonderbolt, Rainbow Dash fait mauvaise impression et se voit affublée d'un surnom pas très gratifiant.

Starlight Glimmer n'a pas le moral après être rentrée de vacances, Twilight tente alors de l'aider à surmonter cette mauvaise passe en lui lisant son histoire favorite sur Hearth’s Warming Eve.

Lorsque Rarity ouvre enfin sa boutique à Manehattan, un magazine menace de raconter au grand public la façon dont ses amies ont failli ruiner la Grande Ouverture.

Rarity a du mal à convaincre Applejack d'aller se reposer au SPA. Pendant ce temps, Twilight et Spike tentent de réaliser les différentes corvées d'Applejack à la ferme, mais ce travail semble bien plus difficile que prévu.

Fluttershy tente tant bien que mal de faire bouger son frère qui ne veut pas partir de chez ses parents, mais au lieu de ça, ce dernier vient squatter chez elle, forçant ainsi Fluttershy à lui tenir tête afin de l'aider à combattre sa peur de l'échec.

Pinkie Pie et Rarity font la connaissance d'un père et de sa fille, qui luttent pour garder leur restaurant ouvert, ce qui de plus cause des tensions dans leur relation.

Rainbow Dash fait la rencontre d'un poney à une convention sur Daring Do à Manehattan, qui déteste autant Daring Do que Rainbow Dash l'apprécie.

Les Cutie Mark Crusaders ont la chance de participer à la course annuelle Applewood Derby, avec leurs équipières Rarity, Applejack, et Rainbow Dash.

Rainbow Dash fait beaucoup de blagues à ses amies. Ceci les énervant, elles décident de lui rendre la monnaie de sa pièce, zom-pony style.

En allant à l'Empire de Cristal, Twilight, Starlight, Sunburst et Spike découvrent que l'empire tout entier est en panique suite à la présence d'un changeling espion.

Le Mane 6 quitte Ponyville, pendant ce temps, Discord décide de se joindre à Big Mac et Spike pour une partie de jeu de rôle.

A la surprise générale, Pinkie Pie et Fluttershy s’avèrent être les meilleures joueuses de Buckball de Ponyville. Applejack et Rainbow Dash décident donc de les coacher contre Appleloosa.

Les Cutie Mark Crusaders font face à un problème qui leur semble impossible à résoudre : aider un griffon qui demande de l'aide afin d'avoir sa cutie mark.

La Cutie Map envoie Fluttershy et Applejack à Las Pegasus où ces dernières tombent sur Flim et Flam qui travaillent désormais dans un hôtel nommé Gladmane’s.

Starlight Glimmer excelle dans ses études de magie aux côtés de Twilight, mais néglige ses leçons d’amitié. Désireuse d’impressionner sa professeure, elle décide de s’occuper de plusieurs problèmes d’amitié en même temps, mais les résultats sont mitigés.

Twilight doit absolument trouver la vérité à propos de ses amies qui leurs donnent toutes une version différente de ce qu'il s'est passé lors d'un voyage en bateau, qui est source de problèmes.

Suite à un joli mensonge de la part d'AppleBloom, Applejack partage quelques-unes de ses histoires dont une qui a failli détruire toute la famille Apple, et même l'emmener à l'hôpital.

Rainbow Dash et Twilight sont envoyées à l'académie des Wonderbolts pour aider deux camarades, Vapor Trail et Sky Stinger, afin de résoudre un important problème d'amitié qui les empêche de rejoindre l'académie.

Sans l'aide de Twilight et du Mane 6, Starlight rassemble une équipe de héros peu communs afin de défendre Equestria du retour de l'une de ses plus grandes menaces.

Starlight est à la tête d'une escouade de sauveurs qui luttent contre l'un des plus anciens et plus grands ennemis des poneys, dans le but de sauver Equestria et tous ses amis.