Les princesses Célestia et Luna décident de prendre leur retraite et de transmettre la direction d’Équestria à Twilight Sparkle et ses amies, ce qui plonge Twilight dans une crise de doute. Pendant ce temps, un ancien méchant rassemble une légion d'infâmes personnages pour conquérir tout Equestria, mettant Twilight Sparkle et le reste des Mane 6 à rude épreuve.
Le Young 6 répond à un appel de l'Arbre d'Harmonie, pour au final découvrir que ce dernier a été détruit. Ils vont alors tout faire pour honorer la mémoire de ce dernier.
Twilight et Shining Armor se creusent les méninges afin de régler une longue rivalité fraternelle, mais ils découvrent très vite qu'ils ne sont pas les seuls concurrents.
Twilight se rend compte qu'elle n'a jamais retourné un livre à la bibliothèque de Canterlot et que cela a peut-être causé la perte de son emploi à sa bibliothécaire préférée.
Quibble Pants a besoin de l'aide de Rainbow Dash afin de se rapprocher de la fille de sa nouvelle amie très spéciale, qui tout comme Rainbow, est une vraie sportive.
Sandbar invite Yona à danser. Elle va alors aller consulter Rarity afin d'avoir son aide pour relooker son apparence et sa personnalité.
Grogar envoie ses trois fidèles en mission pour récupérer sa cloche dans le but de récupérer sa puissance et pour que Chrysalis, Cozy Glow et Tirek puissent enfin trouver un terrain d'entente plutôt que se faire la guerre.
Smolder retourne à la Terre des Dragons accompagnée de Spike et Fluttershy afin de réconforter son frère qui est du genre sensible. Mais a leur arrivée, ils découvrent que les œufs de dragons n'ont toujours pas éclos.
Applejack planifie méthodiquement une récolte, mais ses préparations tombent à l'eau lorsque Apple Bloom devient obsédée par le fait d'attraper une créature magique qui, selon elle, pourrait les aider.
Starlight Glimmer savoure son rôle de conseillère et encourage les élèves à venir la voir n'importe quand pour n'importe quoi, mais elle est rapidement dépassée par les événements et en tire une leçon.
Des visiteurs inattendus pointent le bout de leur nez à Ponyville et menacent de séparer les Cutie Mark Crusaders pour toujours.
Les princesses Celestia et Luna partent en vacances ensemble tandis que Twilight et ses amies peinent à accomplir toutes les tâches royales des deux sœurs.
Lorsque Pinkie Pie demande de l'aide à son vieil ami, Cheese Sandwich, pour trouver le but de sa vie, elle découvre que l'impossible est arrivé.
L'École de l'amitié met sur pied une équipe de buckball et Rainbow Dash doit accepter le fait qu'elle n'entraînera pas l'équipe.
Les espoirs de Twilight de garder ses victoires consécutives au Trivia Trot sont loin d'être comblés lorsqu'elle est mise en équipe avec Pinkie Pie qui n'a jamais été à une telle soirée auparavant !
Twilight est déterminée à rendre mémorable la dernière Summer Sun Célébration de Celestia et Luna. Mais les choses vont mal tourner
Lorsque la relation entre Fluttershy et Angel Bunny dérape, Zecora leur donne une potion pour les aider.
Rarity s'inquiète qu'elle ait fait quelque chose pour contrarier Spike quand il arrête de prendre du temps pour elle.
Starlight décide d'embaucher un vice-principal afin qu'elle puisse reprendre l'école de l'amitié de Twilight. Mais elle se rend vite compte qu'il sera beaucoup plus difficile qu'elle ne le pensait d'embaucher le bon poney pour ce travail.
Quand un autre auteur publie sa propre version des événements dans les livres Daring Do d'AK Yearling, Rainbow Dash devient furieuse, tandis que Fluttershy est curieuse de connaître la vérité.
Quand les Cutie Mark Crusaders se transforment magiquement en adultes, elles découvrent que grandir de la bonne façon signifie acquérir de l'expérience et de la sagesse qui ne peuvent tout simplement pas être précipitées.
L'infernal trio Tirek, Cozy Glow et Chrysalis passent à l'attaque après avoir assimilé la magie de la cloche de Grogar. Twilight et ses amies comprennent alors qu'en travaillant ensemble, elles peuvent réussir à créer l'harmonie.
L'épilogue de la série, se déroulant quelques années plus tard. Tout le monde a grandi et avancé dans sa vie.