Les princesses Célestia et Luna décident de prendre leur retraite et de transmettre la direction d’Équestria à Twilight Sparkle et ses amies, ce qui plonge Twilight dans une crise de doute. Pendant ce temps, un ancien méchant rassemble une légion d'infâmes personnages pour conquérir tout Equestria, mettant Twilight Sparkle et le reste des Mane 6 à rude épreuve.