Tandis qu'Evangelyne écrit dans un carnet les histoires de Tristepin, elle a la surprise d'entendre sa voix. Elle va donc voir Amalia mais cette dernière croit que la mort de Pinpin l'a rendu folle et que ce qu'elle entend ne sont que des chimères.
Eva part à la recherche du Guerrier Roux et rencontre un Roublard étrange avec son chacha , Remington Smisse.
Grâce à la flèche de rappel d'Eva , Yugo , Amalia et Ruel se retrouvent dans le château du compte Vampyro où Rubilax se sert d'Ombrage pour diriger les autres shushus.
Nos héros partent à la recherche de Ruel et tombent sur l'entrée du donjon du Dragon Cochon. Pinpin déchiffre le donjon mais personne ne veut le croire. Yugo, Eva et Amalia entre dans la première salle et sont transformés en cochon
Adamaï en a assez d'attendre que les Sadidas se décident à lui rendre le Dofus de Grougaloragran et l'Eliacube. Il les vole et demande à Yugo d'activer l'Eliacube pour qu'ils connaissent enfin leurs origines. Yugo n'aime pas trop ce procédé, mais il a lui aussi envie d'en savoir plus sur son passé et son peuple.
Notre fine équipe part à la recherche du Dofus de Qilby qui se trouve sur l'Archipel des Griffes Pourpres. En chemin, ils croisent une personne de la famille de Ruel, sa grand-mère qui accepte de les conduire de l'autre côté de la Passe du Gripsou, la première étape de leur voyage, grâce à son téléphérique.
La bande de Yugo se retrouve prisonnier du Chevalier Justice dans une cellule où ils essayent de s'échapper.
Yugo et sa bande revoient Kriss la Krass des Bonftons Rouge qu'ils avaient affrontés lors d'un match de Boufbowl à Bonta et découvrent qu'il est condamné à mort suite à sa défaite contre les Real Boitards
Lors du match de Boufbowl au terme duquel la sentence de Kriss sera appliquée, Yugo et sa bande font la rencontre du Capitaine de l'Equipe Adverse des Brak’n’Black : un joueur étrange qui se fait appeler le Boofbowler Masqué.
Après avoir découvert que Boufbowler Masqué est une femme, son équipe demande à laver son honneur dans un match avec un nouveau joueur pour le remplacer.
Le roi Sadida rencontre les douze autres rois du Monde des Douze pour discuter de l'arrivée prochaine du Peuple Eliatrope dans leur Monde.
Pinpin, Yugo et Ruel reprochent à Amalia et Eva d'avoir refusé que Cléophée parte à l'aventure avec eux. Désobéissant aux filles, ils parviennent à dissimuler Cléophée en l'introduisant dans le sac de Ruel.
Qilby a enfin révélé sa vraie nature. Il a pactisé avec Rushu, le roi des Shushus, et livré le Monde des Douze aux forces du mal. Pire, il lui a également offert Adamaï.
Yugo et ses amis atterrissent en catastrophe sur une île isolée où vivent des gorilles rouges et noirs ainsi que trois magnifiques créatures. Le groupe se scinde en deux car les filles se méfient des résidentes de l'île.
Le familier de Ruel découvre en creusant dans un cimetière un anneau magique. Tristepin décide de le mettre. Ils font la connaissance d'une personne dont l'âme est devenue malheureusement prisonnière de l'objet.
Yugo fait la rencontre d'un autre dragon, Phaéris le Puissant, mais ce dernier, est aux prises avec le Prince de l'Ancienne Sufokia, le Prince Adale, qui compte s'approprier l'île des Griffes Pourpres pour se réaffirmer en tant que nation.
Changement de cible : l'armée de Sufokia doit détruire les Shushus, mais cela n'est pas chose aisée, surtout que Rushu est l'égal d'un dieu.
Qilby, le perfide Eliatrope, est proche de son but. Il n'attend plus que le Dofus détenant sa sœur Shinonomé pour activer le vaisseau Zinit, absorber le Wakfu de la planète et repartir voyager d'un monde à l'autre… Yugo n'a plus qu'une chose en tête : empêcher Qilby de parvenir à son but.
Rushu ne faisant pas le poids à son tour, va demander à tous ses Shushus de le rejoindre pour pouvoir fusionner avec eux, cela lui accordera une puissance égale à Goultard. Juste au même moment, le portail de la Shukrute fabriqué par Qilby se referme.